Der Unterricht fand teils auf Platons Grundstück, teils auf öffentlichem Grund im nahen [[Gymnasion]] statt. Fortgeschrittene Schüler übernahmen Lehr- und Forschungsaufgaben.<ref>John Patrick Lynch: ''Aristotle's School'', Berkeley 1972, S. 75f.; Krämer (2004) S. 4.</ref> Die Frage, ob bzw. inwieweit die Wissensvermittlung formell organisiert war und in welchen Formen sie stattfand, ist umstritten, insbesondere hinsichtlich der Rolle des Lehrvortrags.<ref>Frederick A.C. Beck: ''Greek Education 450-350 B.C.'', London 1964, S. 227-239; Krämer (2004) S. 5f.</ref> Der Unterricht war normalerweise kostenlos, und diees galt das für damalige Verhältnisse ungewöhnliche Prinzip der Gleichberechtigung der Lernenden, es fehlte also eine auf Abstammung und Herkunft basierende soziale Rangordnung.<ref>Detlef Thiel: ''Die Philosophie des Xenokrates im Kontext der Alten Akademie'', München 2006, S. 40.</ref> Die Schulmitglieder verstanden sich als Lebensgemeinschaft, was unter anderem in gemeinsamen Mahlzeiten und [[Symposion|Symposien]] zum Ausdruck kam.<ref>Thiel S. 41f.</ref> Hierin und in der starken Betonung der [[Mathematik]] als Grundlagenwissenschaft<ref>Siehe dazu Thiel S. 48-51.</ref> zeigte sich wohl [[Pythagoreer|pythagoreischer]] Einfluss; Platon hatte in Unteritalien das pythagoreische Konzept einer Studien- und [[Lebensgemeinschaft]] kennengelernt. Für Griechenland neuartig - und wohl vom Vorbild des pythagoreischen Schulbetriebs in Italien angeregt - war die Idee, dass die Schule nicht von der Präsenz des Gründers abhing, sondern nach seinem Tod fortbestand. [[Forschungsfreiheit|Forschung]] und Lehre waren – soweit für uns erkennbar – im Prinzip frei, wobei der Umstand eine Rolle spielte, dass Platon eine dogmatische Fixierung seiner Lehre ablehnte. Die Lehrenden und Lernenden teilten aber Platons Grundüberzeugungen; wenn das nicht mehr der Fall war (wie bei [[Aristoteles]]), verließ der Schüler die Akademie. Leiter der Schule war als Nachfolger Platons der [[Scholarch]] (Schulhaupt); er wurde von den Schülern auf Lebenszeit gewählt. Schon zu Platons Lebzeiten genoss die Schule in der Öffentlichkeit hohes Ansehen, und fähige Persönlichkeiten schlossen sich ihr an.
Die im 6. Jahrhundert n. Chr. auftauchende Behauptung, dass am Eingang der Akademie eine Inschrift gewesen sei, die jedem der Geometrie Unkundigen den Eintritt untersagte, hat mit der historischen Realität nichts zu tun.